Oś fabularną The Elder Scrolls V: Skyrim - Dawnguard stanowi powrót lorda wampirów, Harkona, który używając Zwojów Starszych usiłuje zniszczyć słońce i sprowadzić na świat wieczne ciemności. Na drodze krwiopijcy staje zakon łowców wampirów Dawnguard. Dovahkiin, główny bohater gry, musi na jakiś czas przerwać polowanie na smoki, by wziąć udział w tym konflikcie po jednej, bądź drugiej stronie.

Opowiedzenie się po każdej ze stron daje odmienne korzyści. Dołączenie do zwolenników Harkona otwiera przed graczem możliwość transformacji w lorda wampirów. Działa to podobnie jak znana z podstawki przemiana w wilkołaka i pozwala skorzystać z unikalnych zdolności, między innymi wampirzego chwytu, który przyciąga i unieruchamia wrogów jednocześnie ich osłabiając. Z kolei jako łowca wampirów gracz otrzymuje dostęp do ciekawych rodzajów broni z kuszami na czele oraz uczy się nowego krzyku Soul Tear, który zmusza duszę poległego wroga do walki po stronie Dovahkiina. Obie frakcje mają osobne klimatyczne kryjówki. Są to odpowiednio położony na wyspie mroczny Zamek Volkihar i ukryty w górach Fort Dawnguard.

Dodatek wprowadza dwa nowe drzewka umiejętności po jednym dla wampira i wilkołaka. Twórcy wzięli pod uwagę to, że gracze z wysokim poziom doświadczenia mogliby mieć trudności z ich nabyciem, dlatego zdecydowali się przydzielać owe umiejętności nie za punkty doświadczenia, a za zabicie posiadających je przeciwników. Gracz staje też oko w oko z nowymi wrogami - legendarnymi smokami, gargulcami czy opancerzonymi trollami. Rozszerzenie wprowadza również możliwość walki z końskiego grzbietu coś czego wielu graczom brakowało w podstawowej wersji gry.